微生物学通报  2024, Vol. 51 Issue (9): 3327−3347
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多溴联苯醚(polybrominated diphenyl ethers, PBDEs)是一种多溴代的芳香性化合物，根据其溴代数目和在苯环上位置分布的不同，理论上具有209种同系物，其化学结构式如图 1所示[1]。PBDEs具有良好的阻燃性能且经济性较好，因此作为溴化阻燃剂被广泛应用于电子产业、建筑材料和纺织物等领域；但是由于其自身在全球环境中广泛分布且难以降解，因此造成的环境污染日益严重；同时PBDEs具有强毒性和生物蓄积性，在生物体内经常可以检测到残留的PBDEs[2]。因此，如何有效降解PBDEs成为近年来众多学者关注的热点。目前已有的PBDEs降解研究主要为微生物降解法、光催化脱溴法、纳米零价金属脱溴法和芬顿(Fenton)高级氧化法等[3-6]。其中，微生物降解法因其成本经济、效果显著和二次污染小而备受青睐[7]。尽管在2009年《斯德哥尔摩公约》中已经将PBDEs在全球范围内予以禁止[8]，但近年来人们仍在水体、大气和土壤等介质中检测到PBDEs[3, 9-10]。本文按照赋存的介质对目前PBDEs污染状况和毒理性进行了阐述，并对近年来国内外备受青睐的微生物降解法、影响因素和强化手段进行了梳理，以期为PBDEs的降解研究提供理论依据和实践参考。
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| 图 1 多溴联苯醚(PBDEs)的化学结构式 Figure 1 Chemical structure formula of polybrominated diphenyl ethers (PBDEs). |
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近年来，我国已成为亚洲阻燃剂消耗较多的国家，其中电子领域使用阻燃剂量涨幅较大，多溴联苯醚(PBDEs)也不断被投放到环境中，其主要原因在于PBDEs与高分子材料之间无共价键连接，致使PBDEs容易在电子产品的生产、投入使用和废物回收处理等过程中进入环境之中而造成环境污染；研究表明，在水体、大气和土壤这3种介质中，PBDEs的含量均有增长的趋势[7]。由于低蒸汽压、持久性和易迁移等特性，水体(含上覆水与沉积物)、大气与土壤是PBDEs发生迁移转化归趋行为的主要环境介质，如图 2所示[11-12]。此外，在北极和南极地区均检测到PBDEs，表明PBDEs还具有长距离迁移的能力[13-15]。
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| 图 2 多溴联苯醚污染多介质现状图 Figure 2 Status of polybrominated diphenyl ethers contaminating multiple media. |
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水体是一种覆盖面积极广的环境介质，极易受到人类活动和自然气候的影响，并且由于水体自身极高的流动性，使其成为许多污染物留存进而传播的地方，也是PBDEs污染的主要区域及传播介质[16]。水体中PBDEs的来源有污水排放、大气沉降、食物网和天然背景值等[17-18]。2015年，Deng等[19]在中国香港的工业废水处理厂中检测到PBDEs存在，其中以BDE-47和BDE-209为主，其浓度范围分别为0.11–149.00 ng/g和14–167 ng/g，如果处理不当或不达标排放将使收纳水体受到PBDEs污染。2020年，韩文亮等[20]发现闽南地区的泉州入库河流沉积物中ΣPBDEs的中值含量(1 072.1 ng/g)是山美水库(160.4 ng/g)的6.7倍，其根本原因是入库河流长时间收纳污水，水体受到PBDEs污染且短时间内无法自净，后通过水体之间相互流通传播至水库内。PBDEs挥发性较强，极易进入大气介质中，基于其强持久性通过大气完成远距离迁移，最后经干湿沉降进入水体中，并有从水中向下层沉积物迁移的总体趋势，该途径使得PBDEs污染传播速度更快，传播区域更广[9]。此外，船只航行和江河海洋中的垃圾等也会使水体受到PBDEs污染。Gu等[21]发现相较于其他未采用泡沫浮标的海域(海水中未检出PBDEs)，浮标等泡沫产品的使用提高了水体中PBDEs含量，PBDEs浓度为0.74 ng/L。除外部输入外，水体中也有天然PBDEs的存在，Agarwal等[22]研究发现海洋中部分海绵-蓝藻共生体具有PBDEs生物合成基因簇，是该海域内天然PBDEs的主要来源之一。因此，PBDEs通过上述途径进入水体从而造成水体污染并以其为介质迁移到其他环境中。
1.1.2 PBDEs在大气中的污染现状目前，大气环境中PBDEs污染日趋严重。Abbasi等[1]根据统计数据发现，从1983年开始，基于中国国内生产生活的需求，医疗电子设备和塑料产品等制造业快速发展，是中国工厂室内灰尘中PBDEs浓度较快提升的主要原因。由于PBDEs具有较强的挥发性，易进入空气中，从而造成大气环境污染。又因自身疏水性的限制，其多存在于灰尘中。Jin等[10]发现汽车空气和灰尘中14种PBDEs的总浓度平均值分别达到了732 pg/m3和4 913 pg/m3，其主要来源分别是座套和脚垫中的挥发性聚氨酯。此外，暴露在空气中的废旧家具、露天工厂、废旧电子产品中的PBDEs也极易释放到空气中从而产生污染；在产品制造过程中作为阻燃剂加入的PBDEs是半挥发性的，因为其与产品之间的化学键属于不稳定连接，使得其易被释放到空气中，后沉降至灰尘中，通过直接摄取或皮肤接触进入人体内[23]。人类接触大气中PBDEs的主要地点是多人聚集且滞留较久的室内公共场所。金漫彤等[24]在杭州市网咖、建材市场、电子市场、商场和图书馆等五类公共场所进行灰尘取样，研究并比较了各样品中PBDEs的含量，结果表明网咖和电子市场的PBDEs含量较高，而商场和图书馆的PBDEs含量极低，差异性可能与不同场所含有挥发强度系数较高的PBDEs的电线数量有关。Ibeto等[25]发现处于热带的尼日利亚地区，较高的室温及紫外光照射会致使家庭物品中高溴代PBDEs进入脱溴过程并挥发进入大气中，极大地提高了人类暴露于PBDEs中的风险。Portet-Koltalo等[26]分析并测定了回收站内废旧家具中的PBDEs含量，发现其可通过接触转移到其他家具，并会挥发到大气中。因此，大气作为PBDEs迁移的重要介质越来越受到研究者的关注。
1.1.3 PBDEs在土壤中的污染现状不同于水体的高流动性，土壤流动性极差，是除水体和大气环境外PBDEs传播的又一环境介质[5]。PBDEs的疏水性，使其几乎不存在于土壤水分中，而土壤中存在许多吸附性能极强的化合物，致使PBDEs与土壤颗粒紧密结合，并且土壤中存在的大量有机物质也使得PBDEs更易汇集；由于土壤的低流动性，PBDEs在土壤环境中进行归趋并长时间存在，继而产生污染，程度与土壤类型及人类活动具有极大相关性[3]。土壤中PBDEs来源有大气沉降、污泥堆肥、废旧电子产品和塑料垃圾等[13-15]。张可等[27]在高海拔区域土壤中检测到较低浓度的PBDEs。Hao等[13]和Xiong等[14]分别在北极和南极地区的土壤样品中检测到PBDEs，这极大可能是大气远距离传输和干湿沉降的结果。污泥堆肥造成土壤污染的主要原因为堆肥过程中PBDEs从污泥中脱离进入土壤。Wu等[28]从广州市5个污水处理厂污泥样品中检测到18种PBDEs。
电子垃圾处理地是PBDEs污染最重的点污染源。在我国广东省汕头市贵屿镇、广东省清远市和浙江省台州市等典型电子垃圾拆解地的土壤中，PBDEs浓度呈增加趋势并以点污染源为中心向周围扩散[29]。Zhou等[30]通过分析杭州市电子垃圾处理场土壤中多种有机污染物分布状况，发现Σ10PBDEs浓度最高，为343–69 306 ng/kg。张胜军等[31]对电子垃圾拆解区周边66个土壤样品中25种PBDEs进行了分析，认为低溴代联苯醚在土壤中具有一定的迁移能力，能够从高浓度地区向低浓度地区迁移，而高溴代联苯醚在土壤中相对迁移能力较弱。魏抱楷等[32]发现浙江省台州市峰江工业区和滨海工业区的拆解园区、农田和居住区土壤中Σ12PBDEs含量范围分别为21.8‒1 310.0 ng/g和6.19‒220.00 ng/g，PBDEs单体分布无显著差异。Oloruntoba等[33]在两年时间里持续研究了尼日利亚拉各斯的3个电子垃圾处理厂土壤中的Σ7PBDEs，发现PBDEs在表层土壤中不断积累并向下层土壤迁移，并且迁移量不断增加；其在0‒15 cm表层土的浓度范围为141‒302 ng/g，在15‒30 cm土层的浓度范围为25.1‒62.7 ng/g，在30‒45 cm土层的浓度范围为0‒6.48 ng/g。PBDEs不仅存在于电子拆解厂附近土壤中，其在城区内部也普遍存在，造成这种现象的原因是工业上废旧电子产品和塑料制品的不合理处理与回收。Han等[34]对天津市内工业区、居民区、混合区、新城区等4个功能区土壤中的PBDEs浓度进行了测定，研究结果表明这4个区内均存在BDE-209、BDE-207、BDE-206等PBDEs同系物，其可能经水体和大气传播至土壤中。
PBDEs除了在水体、大气和土壤等环境介质中以物理化学的方式迁移，其在食物链中的分布和富集引起了研究者的关注[35]。Wu等[36]通过揭示华南地区某污染点青蛙体内PBDEs的组织分配、生物放大和代际传递规律，在国际上较早证实一些早期认为“生物不可利用”的大分子PBDEs会在食物链中降解、传递与累积。而进入水环境中的PBDEs虽然受到自身疏水性的限制，但亲脂性能够使其存在于水中生物的体脂内进而蓄积，并通过食物链进一步传播至其他生物体内，甚至进入人体，这也是除相互流通水体外PBDEs的又一传播途径[17]。Lu等[37]研究发现中国南方典型水鸟(翠鸟)主要通过猎食鱼类摄入PBDEs，体内的中值浓度为130 ng/g，营养放大系数(biomagnification factors, BMFs)和生物放大系数(trophic magnification factors, TMFs)与正辛醇-水分配系数常用对数值(logKOW)呈抛物线关系，峰值均约为7。Wu等[38]研究了PBDEs在水生和河岸食物网中的生物放大作用，获得河岸样本中PBDEs浓度范围分别为0‒65.1 ng/g，水生样本中的浓度范围为0‒187 ng/g，这2种食物网的BMFs和TMFs均相近。PBDEs在食物链中的分布和富集受多种因素影响。任子贺等[39]通过分析鲶鱼和家鸽中PBDEs的富集模式，发现陆生生物比水生生物更易富集亲脂性强的PBDEs，这种差异性富集现象可能与同系物的不同物理化学性质导致的环境迁移行为有关。Xie等[18]首次报道了超深渊哈达尔海沟的片脚类动物中BDE-209是通过食物链以动物腐肉为食而积累的；脂质含量和体长是影响甲壳和肌肉中BDE-209浓度变化的潜在重要因素，而内脏污染水平主要受性别和脂质含量的影响。江逸野等[40]对比了鱼体脂肪含量较高的组织(如肝脏、脂肪和鱼卵)和脂肪含量较低的组织或器官(如肌肉和鱼鳞)中的PBDEs含量，发现前者显著高于后者，分析认为PBDEs通过被动扩散机制分布于各个组织中，主要影响因素是脂肪含量。由于通过食物链的迁移和归趋，目前，PBDEs在海产品类、蛋制品类和肉类中均被检出，甚至赋存于母乳、人体血液、脂肪和肝脏组织中[41-45]。PBDEs污染已成为环境科学领域持续关注的重要问题。
1.2 PBDEs的毒理性PBDEs对生物体具有严重的生物毒性，且可以通过食物链进行生物累积和生物浓缩，造成更大危害[46]。2023年，王鑫格等[47]首次将PBDEs和多氯联苯(polychlorinated biphenyls, PCBs)、多环芳烃(polycyclic aromatic hydrocarbons, PAHs)等物质定义为类二噁英物质(dioxin⁃like compounds, DLCs)。当PBDEs暴露在阳光或紫外线时，PBDEs会被分解为另一种可以大量积累在水体的有毒类二噁英物质——多溴二苯并呋喃(polybrominated dibenzofurans, PBDFs)，其毒性比PBDEs更强[48]。PBDEs通过生物或非生物转化途径也会被分解为羟基化或甲氧基化多溴联苯醚(hydroxylated polybrominated diphenyl ethers, OH-PBDEs或methoxylated polybrominated diphenyl ethers, MeO-PBDEs)，OH-PBDEs在环境中表现出了较PBDEs更大的生物毒性[49-51]。PBDEs与其分解的毒性更强的副产物会造成甲状腺稳态的破坏、毒害神经发育甚至致癌等一系列问题损害生物健康[52-54]。2023年，Abafe等[55]首次评估了微塑料中含有的PBDEs与人体皮肤表面膜液接触后所产生的影响，研究表明PBDEs在皮肤中的暴露量较大，首次突出了皮肤途径作为人类暴露于微塑料中PBDEs的主要途径的重要性。因此，PBDEs的毒理性研究备受关注。
2 微生物降解PBDEs的影响因素PBDEs的微生物降解是一个复杂的过程。受微生物自身特性的影响，不同菌株对PBDEs降解效果各不相同，其主要受到内部因素如菌种自身疏水性、菌龄和菌群结构等，以及外部因素如温度、pH、PBDEs浓度、同系物或其他芳香族化合物的加入等的影响(表 1)。
| 降解菌 Degrading bacterial strain |
菌株来源 Source |
影响因素 Influencing factor |
最高降解率 Highest degraded rate (%) |
参考文献 Reference |
| 变形假单胞菌 Pseudomonas plecoglossicida |
广东清远电子拆解厂附近土壤 E-waste contaminated soil in Qingyuan, Guangdong Province |
营养情况、种群竞争、酶活性、生物炭 Nutritional status, interspecific competition, enzyme activity, biochar |
42.30 | [3] |
| 广东清远电子垃圾拆解厂附近土壤 E-waste dismantling site inQingyuan, Guangdong Province |
初始浓度、诱导剂、酶活性 Initial concentration, inducer, enzyme activity |
63.20 | [56] | |
| 假单胞菌 Pseudomonas sp. |
污水处理厂污泥 Sludge from sewage treatment plant |
菌种活性、pH、固定方式、搅动频率 Bacterial activity, pH, immobilized method, overturn frequency |
85.20 | [27] |
| 铜绿假单胞菌 Pseudomonas aeruginosa |
广东贵屿电子拆解厂附近土壤 E-waste dismantling area in Guiyu, Guangdong Province |
表面疏水性、细胞膜通透性、碳源、电子供体、辅助金属离子Cu2+ Surface hydrophobicity, cell membrane permeability, carbon source, electron donors, metal ions Cu2+ |
44.00 | [57] |
| 山东潍坊溴化阻燃剂生产厂土壤 Brominated flame retardant production site soil in Weifang, Shandong Province |
温度、pH、初始浓度、超声提取功率、提取时间、料液比 Temperature, pH, initial concentration, ultrasonic power, extraction time, solid-liquid ratio |
92.77 | [58] | |
| 施氏假单胞菌 Pseudomonas stutzeri |
美国典型培养物保藏中心 American Type Culture Collection |
培育时间、电子供体 Incubation time, electron donors |
95.00 | [59] |
| 铅黄肠球菌 Enterococcus casseliflavus |
广东贵屿电子拆解厂附近河流沉积物 Sediment samples from an e-waste dismantling area in Guiyu, Guangdong, Province |
表面疏水性、菌龄、细胞膜通透性、酶活性、碳源 Surface hydrophobicity, bacterial age, cell membrane permeability, enzyme activity, carbon source |
52.20 | [60] |
| 肠杆菌 Enterobacter sp. |
天津电子拆解厂土壤 Soil collected from an e-waste recycling area in Tianjin |
电子受体 Electron acceptor |
67.30 | [61] |
| 有机卤呼吸菌 Organohalide-respiring |
滨海沉积物 Marina sediment |
菌群结构、微生物活性和丰度、酶活性 Bacterial community structure, bacterial activity and abundances, enzyme activity |
83.20 | [62] |
| 长野雷夫松氏菌 Leifsonia shinshuensis |
上海松东污水处理厂 Songdong sewage purification plant in Shanghai |
温度、pH、接种量、碳源 Temperature, pH, inoculum rate, carbon source |
90.08 | [63] |
| 伯克霍尔德菌 Burkholderia cepacia |
广东贵屿电子拆解厂附近土壤 Soil of the e-waste recycling area in Guiyu, Guangdong Province |
温度、pH、初始浓度、酶活性、碳源 Temperature, pH, initial concentration, enzyme activity, carbon source |
84.29 | [64] |
| 产碱杆菌 Alcaligenes cupidus |
四川阿坝州土壤 Soil in Aba, Sichuan Province |
表面疏水性、温度、pH、碳源、辅助金属离子 Surface hydrophobicity, temperature, pH, carbon source, metal ions |
86.10 | [65] |
| 寡养单胞菌 Stenotrophomonas sp. |
天津电子废物回收区 E-waste recycling area in Tianjin |
菌龄、酶活性 Bacterial age, enzyme activity |
43.00 | [66] |
| 红球菌属 Rhodococcus sp. |
农业固体废物 Agricultural solid waste |
自身疏水性、温度、堆肥时间 Surface hydrophobicity, temperature, composting time |
49.60 | [67] |
| GY1 | 广东贵屿电子拆解厂附近土壤 Soil from the e-waste polluted farmland in Guiyu, Guangdong Province |
菌落结构、初始浓度 Bacterial community structure, initial concentration |
57.20 | [68] |
| 硫化螺旋菌、脱卤素杆菌 Sulfurospirillum spp. and Dehalococcoides spp. |
辽河滨海湿地土壤 Soil from the Liaohe coastal wetland |
菌落结构、初始浓度 Bacterial community structure, initial concentration |
73.60 | [69] |
| 嗜甲基菌属、假单胞菌属、 梭菌属、脱卤球菌属 Methylophilus spp., Pseudomonas spp., Clostridium spp. and Dehalococcoides spp. |
甘蔗渣/粪肥肥料 Bagasse/manure composting |
菌落结构、pH、氧气、电子供体 Bacterial community structure, pH, oxidation, electron donors |
89.57 | [70] |
由于自身疏水性，PBDEs的生物可利用性低，导致生物降解性受到限制。Tang等[60]在广东省汕头市贵屿镇电子拆解厂附近河流沉积物中筛选驯化得到一株降解PBDEs的铅黄肠球菌(Enterococcus casseliflavus)，具有较高的疏水性，较其他亲水降解菌更具有天然优势，能够与PBDEs充分接触。另外，对于高浓度PBDEs，菌株通过自身细胞凋亡的变化来表现出相应耐受性，对降解效果提升较大。Tang等[57]利用铜绿假单胞菌(Pseudomonas aeruginosa)降解BDE-47，发现2 mg/L Cr(VI)刺激菌株分泌表面活性剂鼠李糖脂，改变细胞表面疏水性和细胞膜通透性，促进BDE-47在细胞内积累，从而提高BDE-47的生物转化率。不同菌龄的微生物对PBDEs降解效果也不同。谢苗苗等[61]研究发现在兼性肠杆菌(Enterobacter sp. XM)的对数增长期，BDE-47降解率迅速上升，后续降解率趋于平稳，可能因为菌种的生长受到了抑制。Zhang等[66]利用寡养单胞菌(Stenotrophomona sp. WZN‑1)降解BDE-47，动力学研究表明，在前4天的细菌生长对数期，降解速率急剧上升；细菌数量在第4天达到最高值后有所下降，BDE-47的降解速率相应减慢，其机理可能是脱溴作用和羟基化产物的形成；相较于纯菌株对PBDEs的降解，菌群对PBDEs的降解更为彻底，因此菌群结构及相关影响因素的探究在微生物群落原位降解过程中逐渐受到关注。Wang等[69]利用自然湿地土壤微生物原位降解BDE-153 (初始浓度分别为1.0 µg/g和5.0 µg/g)，经过45 d培养，未灭菌土壤样品中BDE-153的残留率分别为67.9%和73.6%，这两个残留率均远低于灭菌土壤对照样品的残留率(96.0%和97.2%)，表明微生物群落可加速BDE-153的降解；同时，单体稳定同位素分析结果表明，未灭菌土壤中的BDE-153的生物利用度随培养时间逐渐降低，而灭菌土壤样品中BDE-153生物利用度无变化。Yu等[68]分离出高效降解BDE-209的微生物菌群GY1，其中优势菌属为丝微菌属(Hyphomicrobium)、假单胞菌属(Pseudomonas)、氨基菌属(Aminobacter)、鞘氨醇菌属(Sphingopyxis)、金黄杆菌属(Chryseobacterium)、芽孢杆菌属(Bacil-Lus)、假单胞菌属(Pseudaminobacter)、寡养单胞菌属(Stenotrophomonas)、鞘氨醇杆菌属(Sphingobacterium)和微杆菌属(Microbacterium)，当BDE-209初始浓度为0.5 mg/L时，在7 d内降解率达到57.2%；GY1菌群的高效降解能力有效地促进了BDE-209在实际水体和水-沉积物体系中的降解。在利用菌群原位降解PBDEs的研究中，人们发现红树林也具有促进效果。Chen等[62]发现红树林能加速沉积物中BDE-47的去除，其根本原因是红树林改变了沉积物中细菌群落结构并选择性地富集PBDEs降解菌来提高降解率。
随着PBDEs菌群原位降解研究的深入，脱离实验室限制在受污染环境进行微生物原位修复PBDEs污染意义重大。然而上述内部因素受时空影响较大且要求苛刻，难以在短期内人为调控。因此早期的PBDEs微生物降解研究主要集中于探究外部因素对降解效率的影响。在常温下微生物常常表现出较高降解率，这是由于它们大多是在室温条件下筛选分离培养出来的。温度对微生物降解PBDEs的影响主要体现在影响降解过程中微生物体内相关酶的表达。黄婷等[64]探究了温度对伯克霍尔德菌(Burkholderia cepacian) GYP1降解BDE-47的影响，结果表明酶活性随着温度发生动态变化，当温度为15–35 ℃时降解性能较好，在30 ℃降解率达到最大值85.4%，而当温度过低或者过高时，降解率均会出现大幅下降。郭浩等[63]考察温度对长野雷夫松氏菌(Leifsonia shinshuensis) GH10降解十溴联苯醚(decabromodiphenyl ether)效果的影响，获得跟黄婷类似的结论。而另一外部因素pH通过干扰微生物的生长曲线来影响降解效果。pH的变化会导致细胞膜电位和营养物质的离子化发生改变，进而阻碍微生物对营养物质的吸收，致使降解效率降低[63]。不同微生物对降解环境的pH要求各不相同。黄婷等[64]从电子拆解厂附近分离得到一株BDE-47降解菌伯克霍尔德菌(Burkholderia cepacian)，pH 4.0‒7.0时表现出良好的降解性，在pH 7.0时达到最高降解率84.29%，表现出弱碱抑制性。张可等[65]获得一株降解BDE-99的产碱杆菌(Alcaligenes cupidus)，其在pH 8.0时降解率最高，表现出酸性抑制。除温度和pH外，PBDEs的初始浓度同样会对降解效果产生影响。经严格筛选后的降解菌具有一定的PBDEs耐受性，但当PBDEs的浓度很高时，微生物的生长繁殖和酶活性受到抑制，对降解极为不利[68-69]。此外，才满等[71]还发现在周期较长的厌氧降解过程中，PBDEs同系物或其他芳香族化合物的加入有利于降解的进行。
3 微生物降解PBDEs的途径PBDEs的微生物降解以厌氧降解和好氧降解两种方式为主，这两者之间的具体途径有较大差异[72-73]。其中，厌氧降解的主要途径为还原脱溴，高溴代PBDEs苯环上的溴原子逐渐被取代生成溴代程度更低的产物[72]。高溴代PBDEs如BDE-209的还原降解是一个脱溴难度逐渐升高且较为缓慢的过程，在此过程中，溴原子在苯环上的位置不同使得其脱溴难易程度不同，具体表现为邻位最难，对位次之，间位最易；同时，随着溴代程度降低，PBDEs毒性和生物蓄积性越高，并且难以彻底还原脱溴，对生态环境和人类身体健康具有巨大威胁[70]。
不同于厌氧降解途径的单一性，好氧降解在对PBDEs脱溴的基础上对脱溴产物进一步开环，完全降解为无二次污染的化合物，并且反应速度更快。PBDEs的好氧降解是一种特异性酶催化作用，脱卤酶、水解酶、双加氧酶、P450单加氧酶和水杨酸羟化酶等已被证实在PBDEs酶促降解过程中起关键作用；在降解过程中PBDEs不能被直接吸收，而是先通过单/双加氧反应羟基化或通过甲基化使其开环，再以开环产物作为底物被好氧降解菌吸收利用，进行TCA循环或产生CO2和H2O，达到完全降解的效果[71, 74]。高溴代PBDEs如BDE-47的好氧降解过程复杂，需进行多步降解，最终转化为CO2、H2O和2-吡喃酮-6-羧脂酸(图 3)[71]。
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| 图 3 微生物好氧降解BDE-47的途径 Figure 3 Pathways of microbial aerobic degradation BDE-47. |
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在PBDEs微生物降解途径的研究中，根据相关降解产物对具体的降解过程进行推导的做法较为简便实用，是如今使用最广泛的研究方法之一[71-74]。在厌氧和好氧这2种既定降解途径下，具体的降解过程及产物是丰富多样的，原因在于不同降解菌的基因表达、酶作用和相关蛋白质水平不同，因此分子生物学技术的加入对PBDEs微生物降解途径的研究增益良多[73-78]。Yang等[75]利用GeoChip 4.0检测生物燃料电池降解BDE-209过程中群落基因变化动态，发现闭路生物燃料电池(c-MFC)中功能基因的多样性和丰度均显著高于开路生物燃料电池(o-MFC)，大部分为还原脱卤、羟基化、甲氧基化和芳烃降解的基因，并且与PBDEs的去除率显著正相关，表明BDE-209的降解不仅涉及还原脱卤基因途径，还可能涉及羟基化和甲氧基化基因途径；同时，在c-MFC中，碳、氮、磷和硫循环以及能量转化过程中的各种功能基因也显著增加，其中超过75.5%的基因与芳香族化合物降解有关，这些基因被显著激活表明其可能参与PBDEs的转化过程。Tang等[57]发现铜绿假单胞菌(Pseudomonas aeruginosa)在降解BDE-47过程中，细胞内包括脱卤酶、氧化酶和水杨酸羟化酶等在内的13种氧化还原酶的基因表达显著上调。Li等[76]通过转录组测序技术发现皮特不动杆菌(Acinetobacter pittii) GB-2在降解BDE-47过程中，主要与物质转运、降解和细胞应激有关的159个差异表达基因上调；进一步分析认为1, 2-双加氧酶、苯酚羟化酶和单加氧酶参与了BDE-47的降解。Zhang等[66]利用寡单胞菌(Stenotrophomonas sp.)降解BDE-47，发现部分氧化酶和还原酶基因被诱导转录翻译，同时，更多与降解相关的特异性功能酶被分泌出来，例如单加氧酶、氧化还原酶、裂解酶和ATP酶等。Cao等[77]分别提取了黄孢原毛平革菌(Phanerochaete chrysosporium)胞内和胞外粗酶液，发现其在降解BDE-47过程中起主要作用的是胞外酶中的木质素过氧化酶(LiP)和锰过氧化物酶(MnP)。由于蛋白质与细胞内物质转运、合成和催化作用等活动密切相关，因此它的存在水平可以反映相关基因表达和酶作用水平，从而获得微生物降解PBDEs的具体途径。Tang等[60]通过二维凝胶电泳对细胞内蛋白质进行分析，发现在BDE-209的降解过程中，存在50种蛋白质差异性表达，其中25种蛋白质的表达水平得到提高，其余25种蛋白质表达水平下降，证明有利于BDE-209降解的ATP合成酶作用得到增强。细胞内蛋白质的差异性表达，是细胞对于营养缺乏或外界环境恶化如PBDEs浓度升高等状况的应激作用，当蛋白质表达水平提高时可能意味着微生物对PBDEs的抵抗能力增强，而蛋白质表达水平降低时可能意味着微生物减少无关PBDEs降解的细胞活动营养能量消耗[78]。
4 微生物降解PBDEs的强化手段在PBDEs的微生物降解研究中，人们从未停止探究提高降解效果的脚步。通过筛选获得降解菌之后，如何有效应用并增强其对PBDEs的降解效果的研究引起了广泛关注，其中之一是在降解体系中添加合适的试剂，如载体、氮(碳)源、辅助金属离子、电子供体、诱导剂和表面活性剂等，这些添加剂的作用机制各不相同(图 4)。
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| 图 4 微生物降解PBDEs的强化手段 Figure 4 Intensifying approach of PBDEs microbial biodegradation. |
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在微生物降解PBDEs过程中添加载体，一是为了吸附和负载菌体从而增加其与PBDEs的接触面积，二是发挥稳固作用提高菌株对不良环境的缓冲能力从而促进反应。张可等[27]以玉米芯为载体吸附BDE-209降解菌，联合海藻酸钠包埋材料制备成的复合固定化菌剂对土壤中BDE-209降解率达到85.2%，显著高于其他单载体固定化菌剂和游离菌剂的降解率。由于氮源是细胞原生质和酶蛋白的主要组成部分，因此在微生物降解PBDEs过程中，添加氮源有利于促进降解菌的生长和繁殖。Chen等[79]发现在BDE-47污染土壤微生物降解体系中加入氮源后的BDE-47去除率由加入前的47.3%变为58.5%，土壤营养水平、脲酶和脱氢酶活性以及总细菌和脱卤细菌的丰度大大提高，证明添加氮源显著促进了土壤微生物对BDE-47的降解。
在PBDEs微生物降解体系的添加剂队伍中，重金属离子是一个须审慎对待的角色。因为许多重金属离子是造成严重环境污染问题的罪魁祸首，对微生物而言，某些重金属离子产生的毒害作用甚至是致命的[80]。然而在一定低浓度范围内，部分重金属离子却可以增强微生物降解作用，因为某些重金属离子如Cu2+等不仅是细胞代谢的必需元素或是多酚氧化酶等物质的组成，还可对细胞膜产生一定的破坏作用从而利于吸收进而降解PBDEs；当重金属离子浓度升高到一定程度时，会对菌种产生毒害作用从而抑制降解；最优浓度取决于不同菌种对不同重金属离子的耐受性[81]。因此，要想用好重金属离子这把“双刃剑”，需对种类加以严格甄选并控制添加量。Tang等[57]利用2 mg/L Cr(VI)刺激铜绿假单胞菌分泌表面活性剂促进BDE-47降解的研究，为重金属和PBDEs复合污染的微生物原位降解提供了一种参考思路。此外，微生物的降解过程大多为涉及电子传递的氧化还原反应，因此添加电子供体有利于提高降解效率。刘莉莉等[82]发现铁碳微电解与微生物共作用体系能促进BDE-209的降解中间产物进一步降解，其原因是加入的还原性铁粉提供了更多电子，使还原脱溴效果得到提升。能够产生电子供体的堆肥体系也进入了研究者的视野。Chang等[70]发现厌氧堆肥过程中产生的各种碳副产物(胡敏素、腐殖酸和富里酸等)作为电子供体参与微生物降解BDE-209的过程，提高了去除率。
由于酶促反应是PBDEs的微生物降解过程中极其重要的一环，因此添加诱导剂可促进更多酶的产生从而提高降解率。Li等[83]在BDE-47的降解实验中加入可以刺激微生物自噬的化学诱导剂雷帕霉素，发现其促进BDE-47降解菌细胞凋亡和死亡，作用强度可能与诱导剂的结构相关。另外，PBDEs降解菌的粗酶提取物被发现具有更强的降解作用。Liu等[58]用粗酶提取物与铜绿假单胞菌(Pseudomonas aeruginosa)分别降解BDE-209，粗酶提取物表现出更好的降解效果，其降解时间也更短。在PBDEs的微生物降解过程中添加表面活性剂，主要是为了利用其增溶作用提高PBDEs的生物可利用性，改善因PBDEs自身疏水性而降解率受限制的现状。Ti等[84]发现一定浓度的表面活性剂蔗糖脂肪酸酯提高了BDE-47的生物利用度，但其胞外吸附量几乎不变；而胞内积累量随着表面活性剂浓度的增加而不断增加，当表面活性剂浓度较高时，PBDEs的可溶性虽有所提高，但其生物可利用性可能会降低，甚至对降解过程产生抑制作用如氧化应激、细胞形态变形和细菌膜破裂。Tang等[85]在BDE-209的降解实验中加入了茶皂素作为表面活性剂，极大提高了BDE-209的降解率，但随着茶皂素浓度的提高也逐渐表现出对降解过程的抑制。陈耀宁等[67]发现在接种了红球菌(Rhodococcus sp.) RAH1的土壤中加入表面活性剂脂肪醇聚氧乙烯醚后，BDE-47在土壤中的溶解度和生物可利用性大大增加，BDE-47的去除效率大大提高。
近年来，一些功能材料被应用于PBDEs的微生物降解过程中(表 2)。零价纳米铁(nZVI)被发现对PBDEs具有一定的降解能力。基于这一特性，Huang等[59]利用nZVI和菌株联合作用降解BDE-47，通过类芬顿反应实现了降解率由91%提升到95%，nZVI的加入小幅度促进了BDE-47的生物降解。为了大幅提升降解率，Yang等[75]构建微生物燃料电池并结合功能基因芯片GeoChip 4.0技术，通过特异性刺激生成微生物功能基因来增强BDE-209的降解，研究结果表明，电极的刺激有利于更多与BDE-209降解相关功能基因的表达，微生物群落结构也发生了显著变化。Ma等[86]研发了土壤-生物燃料电池系统用于降解BDE-209，降解率达到了85.5%；在燃料电池工作过程中形成的电场促进BDE-209厌氧降解菌的代谢活动，增强了生物活性；同时，研究表明该系统有助于BDE-209厌氧降解菌和产电菌的生长。PBDEs在环境介质中有很多共存物质，如果能把共存物质运用于PBDEs高效降解不失为一种有益尝试。其中，广泛存在于自然水体、土壤有机质和海洋沉积物中的腐殖酸引起了研究者的关注。Yang等[87]在PBDEs光催化降解中引入腐殖酸(humic acid, HA)来促进高溴代PBDEs转为更容易被自然氧化的低溴化产物；由于在自然光照下PBDEs转化为激发态的PBDEs*，随后通过电子转移反应实现脱溴，但该反应发生在仅占太阳光不到5%的紫外线区域，降解效率受到限制；在腐殖酸的介导下，其与PBDEs形成的卤键络合物有利于电子转移，从而能够更高效利用太阳能实现对PBDEs的厌氧还原；在可见光照射下，BDE-209在含HA的缺氧条件下发生了非常迅速的降解，4 h内90%以上的BDE-209被HA光解。
| 材料 Material |
去除对象 Removing object |
作用机制 Mechanism |
促进效果 Enhancement effect |
参考文献 Reference |
| 零价纳米铁 nZVI |
BDE-47 | 类芬顿反应 Fenton-like reaction |
降解率由91%提升到95% Removal efficiency increased from 91% to 95% |
[59] |
| 生物燃料电池 Microbial fuel cell |
BDE-209 | 产生电流 Microbial electricity generation |
生成更多功能基因，群落结构发生显著变化 Generating more functional genes, significant changes of bacterial community structure |
[75, 86] |
| 促进厌氧降解菌代谢 Promoting metabolism of anaerobic microbes |
降解率达到85.5% Degraded rate reached 85.5% |
|||
| 腐殖酸 Humic acid |
BDE-209 | 介导电子传递 Play a mediation role in electrons transfer |
4 h内，90%以上的BDE-209被降解 More than 90% of BDE-209 is degraded within 4 h |
[87] |
| 生物炭 Biochar |
BDE-47 | 表面吸附 Surface adsorption |
刺激胞外聚合物分泌 Stimulating the secretion of extracellular |
[3, 56, 88] |
| 孔隙填充 Pore filling |
polymeric substances 促进降解菌生长 |
|||
| π-π相互作用 π-π interaction |
Promoting the growth of bacteria 群落相对丰度显著增加 |
|||
| 电子传递 Electrons transfer |
Significant increase of bacterial abundance | |||
| 堆肥 Compost |
BDE-47 | 氧化还原 Redoxidation |
促进还原转化 Promoting reductive transformations |
[89-90] |
| 介导胞外电子传递 Play a mediation role in extracellular electrons transfer |
增强生物降解性 Enhancing biodegradability 群落组成发生变化 Change of bacterial community |
与腐殖酸有类似官能团的生物炭是一种高度芳香化且稳定性较高的固体物质，表面具有丰富的孔隙结构及较大的比表面积，使其具有良好的吸附性。生物炭可通过吸附作用降低PBDEs在土壤中的生物有效性和生态风险，还可以通过影响微生物群落结构和多样性而影响降解效果[88]。Qi等[56]发现生物炭在BDE-47微生物降解过程中发挥着“庇护所”的作用：一是生物炭吸附作用使得BDE-47毒性减轻；二是生物炭刺激胞外聚合物(EPS)分泌，保护降解菌免受BDE-47毒性伤害而死亡。Qi等[3]在进一步的研究中制成生物炭基菌剂修复BDE-47污染土壤，发现一些潜在有机污染物降解菌的相对丰度显著增加，其可能也参与了BDE-47的降解；同时，生物炭通过表面吸附、孔隙填充、π-π相互作用等方式促进了BDE-47在炭基上的固定，从而提高降解率。生物炭还具有介导电子传递的能力和较好的催化性能，能极大促进微生物对有机污染物的去除，将其应用于PBDEs微生物降解具有巨大潜力[91]。跟生物炭类似，堆肥体系也具有良好的介导电子传递的能力。Xiang等[89]利用堆肥体系中的各种基团及氧化还原能力促进土壤中微生物生长及代谢，通过增强胞外电流和电子介导传递作用，促进了BDE-47还原转化，增强了BDE-47的生物降解性。Chen等[90]利用农业废弃物堆肥化产生的微生物降解污染土壤中的BDE-47，发现细菌能以BDE-47作为唯一碳源进行生长繁殖，降解率提高了近15%；与此同时，将DGGE图谱数据和堆体理化参数结合起来，经过冗余分析及热图聚类分析发现，堆体中细菌和真菌群落的变化分别受不同环境因子影响，BDE-47对细菌群落的影响大于真菌群落，高温可能抑制真菌的生长。
5 结论与展望PBDEs由于持久性、毒性和易迁移性一直是环境污染中难以解决的问题。微生物降解法因为成本低、效果优良和环境友好，被广泛运用于降解PBDEs的研究和实践中。优化菌种筛选、施用方式、温度、pH、PBDEs浓度和同系物或其他芳香族化合物添加等影响因素可以促进微生物持续高效降解PBDEs。与此同时，选择合适的强化手段如添加载体、氮(碳)源、辅助金属离子、电子供体、诱导剂和表面活性剂等可以使降解效果事半功倍。然而，在环境中PBDEs微生物降解的研究仍存在一些不足，因此提出5点展望。
(1) 在探究PBDEs的微生物降解过程中，对PBDEs进行快速、精确、便捷的检测是一个重要环节。传统的PBDEs检测方法往往依赖于大型且昂贵的检测设备及复杂的操作过程。因此，开发和运用高灵敏度和小型低廉的检测手段，如光电化学(photoelectrochemical, PEC)传感器等，有望推动PBDEs微生物降解的快速发展。
(2) 在微生物降解法中由于不同菌种的生化特性、来源和驯化方法等方面的不同，导致不同菌种对于不同浓度的PBDEs同系物耐受度和降解效果不同，因此选择合适的菌种去降解特定的PBDEs尤为重要。未来开展包括从PBDEs污染的更多介质中选育、利用基因工程等手段人工培育，以及针对性挑选表面疏水性菌株等方面的研究可以为可控的PBDEs污染高效微生物修复提供更多的菌株选择。
(3) 目前对于PBDEs微生物降解过程中相关蛋白质的分析研究极为有限，致使我们对菌种细胞在保持活性的同时进行高效降解的机制了解甚少，极大限制了PBDEs降解技术的未来发展。因此，运用分子生物学技术深入研究降解过程中蛋白质的差异性表达，探究基因表达水平和酶的作用，有望为未来PBDEs的创新降解技术提供帮助。
(4) 合适的强化手段有助于改善微生物降解环境中PBDEs的效率。目前已有使用纳米零价铁(nZVI)、生物燃料电池、腐殖酸、生物炭和堆肥等强化手段的报道，然而这些手段与降解方式结合的研究尚不深入和完善。因此需不断完善和更新已有的强化手段，并持续探究新颖的可与微生物降解方式相结合的环境友好新材料。
(5) 目前，密度泛函理论(density functional theory, DFT)和定量构效模型在新型污染物的高效降解领域的应用逐渐引起研究者的关注，将其运用于对复杂环境中PBDEs转化为具有更高毒性PBDFs的风险评估，可以精准探究PBDFs生成的关键控制因素。这些新兴高效的研究方法的加入有望成为环境介质中多溴联苯醚微生物原位降解研究的革新方向之一。
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表1(Table 1)
