2023, Vol. 50
藻类胞外聚合物的产生因素及其在污水处理和生物絮凝方面的应用
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文章信息
- 母锐敏, 王曦晗, 马桂霞, 祁峰, 孟倩雅
- MU Ruimin, WANG Xihan, MA Guixia, QI Feng, MENG Qianya
- 藻类胞外聚合物的产生因素及其在污水处理和生物絮凝方面的应用
- Factors influencing the production of algal extracellular polymers and their application in wastewater treatment and biological flocculation
- 微生物学通报, 2023, 50(3): 1324-1336
- Microbiology China, 2023, 50(3): 1324-1336
- DOI: 10.13344/j.microbiol.china.220642
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文章历史
- 收稿日期: 2022-07-11
- 接受日期: 2022-10-10
- 网络首发日期: 2022-11-12
母锐敏, 王曦晗, 马桂霞, 祁峰, 孟倩雅. 藻类胞外聚合物的产生因素及其在污水处理和生物絮凝方面的应用[J]. 微生物学通报, 2023, 50(3): 1324-1336.
MU Ruimin, WANG Xihan, MA Guixia, QI Feng, MENG Qianya. Factors influencing the production of algal extracellular polymers and their application in wastewater treatment and biological flocculation[J]. Microbiology China, 2023, 50(3): 1324-1336.
藻类胞外聚合物的产生因素及其在污水处理和生物絮凝方面的应用
山东建筑大学市政与环境工程学院, 山东 济南 250101
摘要: 藻类胞外聚合物(extracellular polymeric substances, EPS)是一种复杂的高分子聚合物，主要由多糖、蛋白质等物质组成。由于EPS具有独特的结构、大的比表面积及含有大量官能团等物理-化学特性，使其在污水处理及微藻生物质的絮凝回收等方面都有着非常重要的作用。本文系统介绍了EPS的组成及特性，重点论述了影响藻类EPS产生的生物因素及非生物因素，如光照、营养盐、pH及温度等，并对EPS在污水处理及生物絮凝方面的应用进行了总结。对藻类EPS产生机制及机理的深入研究有望为微藻提供更广阔的应用前景。
关键词:
胞外聚合物 微藻 污水处理 生物絮凝 生物质回收
Factors influencing the production of algal extracellular polymers and their application in wastewater treatment and biological flocculation
School of Municipal and Environmental Engineering, Shandong Jianzhu University, Ji'nan 250101, Shandong, China
Abstract: With the main constituents of polysaccharides and proteins, microalgal extracellular polymers substances (EPS) feature unique structure, large specific surface area, and a large number of functional groups, playing a very important role in wastewater treatment and flocculation for recovering microalgal biomass. In this paper, we introduce the composition and characteristics of EPS, focusing on the biotic factors and abiotic factors that affect the production of EPS, such as light, nutrients, pH, and temperature. The application of EPS in wastewater treatment and bioflocculation is summarized. The in-depth research on the production mechanism of microalgal EPS is expected to expand the application of microalgae.
Keywords:
extracellular polymeric substances microalgae wastewater treatment bioflocculation biomass recovery
胞外聚合物(extracellular polymeric substances, EPS)是微生物细胞分泌的一种高分子化合物，主要是由包膜(cell EPS, C-EPS)、黏液(soluble EPS, SL-EPS)、松散结合的EPS (loosely bound EPS, LB-EPS)和紧密结合的EPS (tightly bound EPS, TB-EPS)组成，生物膜中的EPS占总有机物的50%−90%，其产生与物种种类和所处的生长条件有关[1-9]，藻类的胞外聚合物主要成分是多糖和蛋白质，还有少量的有机酸(如乙醇酸、甲酸酯)、类脂物质(如脂肪酸)、酚类物质等[2]。由于微藻胞外聚合物具有的独特的物理化学特性，其被广泛应用于诸多领域，如生物絮凝及水处理等[10]。
EPS作为细胞外部包裹的物质，具有很多重要的作用，如保护细胞的完整性及影响生物膜传质、细胞表面电荷和酶活性等[11]。不仅如此，EPS对藻类的生物群落组成、微生物外层被膜的形成、废水生物修复及生物质回收等都具有重要的调控作用[12-14]。EPS在藻细胞相互聚集、黏结形成群体的过程中发挥着重要作用[15]。
微藻EPS的产生受到多种因素的影响。研究表明，生长后期到稳定期的藻类分泌的EPS含量最高[6, 8, 14-16]，而且光谱、光质、光强、光周期都可以从不同方面影响藻类EPS的分泌[17-20]；在高C/N (碳氮比)或高C/P (碳磷比)条件下，胞外聚合物的含量会显著上升[21]；大多数藻类在微碱性环境(pH 7.0−9.0) EPS产量达到最大值[8, 16, 21-23]；高温胁迫也会增加EPS的分泌量[16, 23-24]。近年来，随着微藻污水处理及生物质能源利用的广泛研究，微藻EPS的性质和功能备受关注[14, 21]。
本文介绍了EPS的组成和特性，重点对影响藻类EPS产生的生物因素及非生物因素(光照、营养元素、pH、温度及重金属等)进行了汇总，并对EPS在污水处理和生物絮凝方面的应用进行了综述，以期为EPS的研究应用提供更好的指导作用。
1 胞外聚合物 1.1 胞外聚合物的定义及组成EPS最初被Flemming等[25]描述为“胞外多糖”，而近年来的研究发现EPS是由多种物质组成的，其主要成分是蛋白质和多糖，约占EPS总量的70%−80%，还包含核酸、脂质和腐殖物质等，所以用“聚合物”代替了“多糖”。每种微藻产生的EPS中物质成分和含量各不相同，如莱茵衣藻(Chlamydomonas reinhardtii)合成的EPS中蛋白质的含量为42.1%[26]。Liu等[27]对绿藻(Chlorophyta)产生EPS的调查显示，EPS中的蛋白质含量为15.27%−24.19%。EPS是具有高度多样性化学成分和结构的大分子，微生物细胞壁外不直接固定在外膜上的聚合物都应算作是EPS[28]。它们可作为藻细胞的保护层，使藻细胞免受外界恶劣环境的影响，并可以在营养物质缺乏时为藻类提供碳源和能量。细胞外存在的EPS可细分为结合型和溶解型(图 1)，内层由紧密结合的EPS (TB-EPS)组成，它们与细胞表面紧密结合；外层由松散结合的EPS (LB-EPS)组成，是分散的黏液层且无边界。
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| 图 1 EPS的结构组成 Figure 1 Structural composition of EPS. |
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EPS的分子量一般是在1.0×105−2.5×106 g/mol，但是也有部分EPS的分子量比较小[11]，如Alam等[29]的研究发现，从小球藻JSC-7中提取的EPS的分子量仅为9.86×103 g/mol。EPS基质不仅仅是生物膜的黏合剂，它还是一个高度复杂的系统，在一些微生物群落中，EPS通常具有明显的大分子“蜂窝状”结构[30]。
1.2 胞外聚合物的特性EPS含有的大量带电官能团使其具有吸附性、黏附性、疏水性及亲水性[31]，EPS的亲水性主要来源于水合的胞外多糖，亲水性基团的主要成分是蛋白质而疏水性基团主要成分是碳水化合物。EPS中多糖和蛋白质的含量和特性决定了EPS的表面特性和生物降解性。
EPS的表面呈现电负性，因含有多种官能团如羟基、羧基等，使得EPS对铅的结合能力比较强；其中EPS的亚组分中，LB-EPS含有更多能释放H+的官能团，所以LB-EPS对Pb2+的吸附能力分别是SL-EPS和TB-EPS的2.23倍和1.50倍[1]。EPS对其他重金属也表现出优异的吸附性能，如镍、铜、铅、镉及锌等[3]。
2 微藻EPS产生的影响因素微藻是一类广泛而多样的光合微生物，微藻细胞合成EPS受到多种因素的影响[20]，生物因素主要包括微藻种类及其所处的生长阶段、底物消耗及藻毒素等；非生物因素主要包括光照、温度、营养盐、pH等。
2.1 生物因素生物因素主要指微藻的种类及其所处的不同生长阶段。不同种类的微藻产生的EPS组成不同，同一种藻在不同生长阶段产生的EPS含量也大不相同。例如，物种丰富的硅藻(diatom)虽然种类繁多，但它们的胞外聚合物都主要由硫化多糖组成且不含脂质物质[4]。大多数蓝藻中，葡萄糖和半乳糖是最广泛存在的中性糖[5]，而氨基葡萄糖仅在几种鱼腥藻(Anabaena)中发现。人们在杜氏盐藻(Dunaliella salina)的EPS中检测到4种单糖：半乳糖、葡萄糖、木糖和果糖[5]。
微藻在不同生长阶段其EPS的产量也不相同。硅藻类三角褐指藻(Phaeodactylum tricornutum Bohlin)和筒柱藻(Cylindrotheca)在生长期EPS的产量会明显增多[6]，新月菱形藻(Nitzschia closterium f. minutissima)在指数生长期前期和稳定期都能产生较多的EPS[8]，格式圆筛藻(Coscinodiscus granii)[6]也主要在生长期产生EPS。大多数微藻EPS的最大产量会出现在稳定期，如球等鞭金藻(Isochrysis galbana)、角毛藻(Chaetoceros)和海链藻(Thalassiosira pseudonana)[8]；中肋骨条藻(Skeletonema costatum)在衰亡期产生的EPS含量最多[6]；而棕囊藻(Phaeocystis)虽然指数增长期藻类细胞增长迅速，但其胞外聚合物产量却最小[7]。正如Wang等[32]的研究表明，藻类EPS产量受其生长影响，并与细胞生物量呈负相关。总之，上述研究表明，EPS的产生与微藻种类和生理活性有关。
2.2 非生物因素EPS的产生也受到许多非生物因素的影响。据研究报道，藻类在胁迫条件下会产生大量的EPS[20, 33-38]，这可能是由于EPS扮演着保护藻类自身和其他生物的角色。因此，可以通过调节培养条件改变EPS含量及预期组分的产生。
2.2.1 光照微藻的生长受到光合作用的影响，所以影响光合作用的因素(如光谱、光质、光照强度、光照周期等)也会影响EPS的产生[16, 19, 33-34]。
对于光质和光谱不同的光源，Medina- Cabrera等[18]对紫球藻(Porphyridium sordidum)的研究表明，白光更有利于其胞外多糖的产生；而尤珊等[19]的研究表明，绿光则会显著刺激螺旋藻(Spirulina)的胞外多糖分泌。
不同的光照强度对微藻的EPS也有不同的影响，如Otero等[20]对念珠藻的研究发现，高光照强度增加了总碳水化合物和胞外聚合物的合成。刘娟妮等[33]的研究表明，极端高光强和极端低光强都有利于极大螺旋藻438合成胞外多糖。尤珊等[19]研究表明，当螺旋藻的光照强度为20 klx时胞外多糖分泌量是10 klx的3倍，证明高光照强度更有利于螺旋藻胞外多糖的积累。球等鞭金藻(Isochrysis galbana)在高光照度下其胞内和胞外多糖产量都会高于低光照度下的产量[9]。
针对光照周期对EPS产生的影响，王大志等[16]在光照周期对硅藻胞外多糖的影响研究中发现，骨条藻(Skeletonema)在短光照时胞外多糖的产量较高，而且胞外多糖的最大含量出现在生长期后期；同时还发现网纹三角藻(Triceratium reticulum)和三角褐指藻(Phaeodactylum tricornutum Bohlin)的胞外多糖含量在长光照(L: D=16:8)条件下最高，这可能是由于光照周期影响了藻细胞光吸收的总量，导致细胞的分裂模式及细胞内有机物质合成效果发生改变，从而影响到胞外多糖的分泌。总之，光谱、光质、光强和光照周期等都会从不同方面影响藻类胞外聚合物的合成及其组分，而且具有种间特异性。
2.2.2 营养盐藻类的生长取决于环境中氮和磷的含量。如果藻类长期缺乏碳、氮、硫、磷等物质，它们的生长就会停滞或凋亡[37]。大多数藻类的胞外聚合物分泌量与其生长环境中主要营养盐比例之间存在着一定的关联，氮缺乏(氮饥饿)通常被描述为一种促进EPS合成的条件。对大多数微藻而言，碳源的含量越高，EPS的产量就越高，而氮则与之相反。
在对藻类生产EPS的研究中发现，不同的碳氮比也会影响EPS的产量，碳氮比越大，EPS的产量就越高，10:1的比例一般被认为是最有利的[39]。在N或P元素缺乏时，即在高C/N或高C/P条件下，都会不同程度地增加藻类EPS的产量[21, 34-36, 39]。对单细胞微藻紫球藻(Porphyridium)，高C/N能显著促进EPS的合成和分泌；而且高C/N会影响藻细胞蛋白质的降解，产生的新氮源可以用于EPS的合成[35]。在氮缺乏条件下，单细胞微囊藻的EPS含量在第3天达到最高[36]，而且氮也是影响蓝藻类EPS合成的重要因素之一[34]，氮浓度或氮形态都会影响EPS的产生。Staats等[40]的研究发现，氮和磷缺乏会导致硅藻Cylindrotheca closterium停止生长，并刺激其胞外多糖的积累。尤珊等[21]得出类似的结论：低氮培养条件对螺旋藻内部生物量积累的影响不太明显，但却有利于螺旋藻胞外多糖的积累，在低氮(0.5 g/L)培养的条件下，EPS的产量达到12.79 mg/L，比标准培养的3.41 mg/L高了4倍。综上所述，氮饥饿是最普遍的促进EPS合成的外界因素。
营养盐也是影响EPS分泌的重要因素之一，如使用废水培养藻类会使其EPS中的蛋白质含量升高，这可能是由于废水中含有许多有利于藻类EPS生长的营养物质[41]。上述研究表明，氮源、碳源及营养盐对藻细胞生长和EPS的产生都有很大的影响，因此，可以通过营养限制(即相对氮、磷限制或碳过量)及高盐度等来调控EPS的产量。
2.2.3 pHpH是合成EPS的重要影响因素，一旦环境pH超出其适宜范围，藻体的光合速率会显著下降[42]，主要的机理可能是pH通过改变水体酸碱度进而影响到酶的活性和膜的渗透性，从而影响EPS的产生。大多数藻类都会在偏碱性条件下产生更高含量的EPS，如爪哇伪枝藻(Scytonema javanicum)，当pH为7.5时，胞外多糖产量显著高于酸性条件下的产量[17]。李晓伟等[22]研究发现，斜生栅藻(Tetradesmus obliquus)和水华鱼腥藻(Anabaena flos-aquae)分别在pH为8.0和9.0时EPS产量最高；而且在碱性条件下，EPS的产量与生物量增量存在正相关性。蓝藻的生长和EPS的产生也偏好较高的pH环境[23]。
2.2.4 温度温度是影响藻细胞生长代谢的关键因素之一，合成EPS的最佳温度具有物种特异性。研究表明，极端温度条件可能有利于胞外多糖的积累，而适宜温度会有利于胞内多糖的积累[23]。蓝藻属的爪哇伪枝藻(Scytonema javanicum)随培养温度升高胞外多糖分泌量逐渐升高，在35 ℃时达到最大值[17]。温度对不同种类藻类的影响也有差异，鱼腥藻(Anabaena sp. ATCC 33047)在温度为40−45 ℃时的EPS产量明显高于30−35 ℃时[43]，而螺旋藻生产EPS的含量会随着温度的升高而降低[5]。谢作明等[15]的研究指出，高温胁迫提高了具鞘微鞘藻(Microcoleus vaginatus)胞外多糖的积累，这可能与M. vaginatus对高温胁迫的应变机制有关。
综上所述，温度是影响EPS产生的重要因素。极端温度条件可以促进大多数微藻产生更多EPS，这是因为在EPS生产过程中出现的酶与微生物生长具有不同的最适温度[38]。
2.2.5 其他因素藻类EPS的产生还受到其他因素的影响，如磁场、有毒物质、重金属、群体感应信号分子(AHLs)等因素。郑必胜等[44]表明，如果在对数生长期对螺旋藻进行短期的160 kA/m的磁场处理，既能保证螺旋藻生长，同时也是刺激螺旋藻胞外多糖分泌的最适条件。Higgins等[12]的研究表明，高浓度的Ca2+或Mg2+会使EPS中蛋白质的含量升高。Sheng等[13]研究发现，Hg2+对EPS成分中的蛋白质的影响大于对腐殖酸的影响，而且重金属主要通过络合作用与EPS相互结合。罗锋等[45]研究表明，信号分子也能显著促进微生物的生长，同时可促进胞外聚合物的形成。
由以上分析可以发现，影响藻类胞外聚合物含量和组成的因素颇多(图 2)，而各种影响因素之间还存在着复杂的耦合关系。因此，深入研究非生物因素对藻类的生长及其胞外聚合物之间的关系极其重要。
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| 图 2 影响藻类EPS的因素 Figure 2 Factors affect the EPS of algae. |
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近年来，微藻在废水处理方面的应用得到了广泛的研究[14, 37, 46-52]，而EPS在藻类对金属的生物吸附过程中起着重要作用，EPS可以增强细胞在固体表面的沉积使其聚合，如图 3所示，藻类应用于废水处理时，对营养物质的吸收被认为是藻类去除营养盐的主要机制。藻际微环境中产生的EPS除了可以作为营养基础供养藻类生长外，还会影响藻际细菌外部生物被膜的形成、藻菌共生关系的建立及调节微生物群落组成等[14]。EPS不但会影响微生物团聚体的性质和功能，而且EPS的存在可以加速产生和释放胞外水解酶，有利于藻际共生环境中大分子物质的吸收与消耗，提高污水处理效率[14]。
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| 图 3 EPS及其细胞间的相互作用 Figure 3 EPS and its intercellular interaction. |
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通常认为，污水的生物除磷作用主要是通过聚磷菌(phosphorus accumulating organisms, PAO)将大部分磷以多聚磷酸盐的形式贮存在微生物内部，从而实现污水中磷的去除。然而近年来的一些研究发现，在生物除磷作用中，除了聚磷菌对磷有去除效果外，EPS也会吸收部分磷元素[53]，EPS在污水处理的生物除磷系统中起到动态储磷库的作用，无论微生物是因为好氧吸磷还是厌氧释磷都会途经EPS基质，而EPS会进行储存和截留不同形态及含量的磷[47]。小球藻在吸收氮、磷以供生长利用的过程中同时产生了大量的EPS，而且EPS的产生量与氮磷去除率之间具有良好的相关性，氮、磷的去除效率随着EPS产生量的增加而增加[11]。EPS生物除磷的机理十分复杂，如周健等[54]在探讨EPS在生物除磷中的作用时发现，在好氧条件下，EPS表面吸附了大量金属离子，如Cd2+、Cu2+、Pb2+等，它们能够通过离子交换与基质中的PO43+形成螯合物，从而聚集贮存于EPS中，这同时也表明EPS有吸附重金属离子的作用。
3.2 藻类及其EPS对废水中重金属的作用重金属的毒性大，会随着食物链富集，从而引发严重的环境污染问题，而藻类及其EPS有机体可耐受并浓缩富集环境中的重金属离子，是很重要的天然高效生物吸附剂。藻类及其EPS去除污水中的重金属除了具有低成本的优点外，还具有很多其他优势，例如可以比藻类生物膜工艺处理更高金属浓度的废水[55]，并且藻类的生物质可以在多个吸附或解吸过程后再生和再利用。
藻类对于重金属的吸附采用了细胞内和细胞外结合金属的方法(如离子交换、螯合、物理吸附和络合)，以克服重金属的毒性，藻类具有较大的表面积，可使官能团与金属离子充分接触并吸附在位点上[56]。Balzano等[57]证实，微藻主要通过2种蛋白质的生物合成降低重金属的毒性，即金属硫蛋白(metallothionein, MT)和植物螯合蛋白(phytochelatin, PC)；微藻之所以能够耐受重金属毒性的胁迫，原因之一是重金属可以诱导微藻合成MT和PC等重金属结合蛋白，并通过螯合作用将有害金属离子转化为无毒的蛋白质结合形式。此外，藻类产生的EPS有机体也可耐受并浓缩富集环境中的重金属离子，是很重要的天然高效生物吸附剂。EPS能与重金属形成络合物，附着在藻类细胞的胶质鞘上，使重金属离子无法进入细胞内部，从而降低水体周围的重金属含量[58]。藻类细胞外的胞外多聚糖是由复杂的阴离子聚合物组成的，如单糖、多糖、多肽、乙酰基等，这些物质使得藻类的胞外多聚糖成为很好的阳离子螯合剂，可以与重金属发生配位反应、氧化还原反应等，从而加强藻类对于重金属物质的富集作用[59]。
3.3 EPS在废水生物处理中的其他应用EPS具有丰富的官能团(−COOH、−NH、−OH、−CO等)，可与外部有机、无机化合物结合形成絮体[48]。EPS可以有效促进絮凝沉降[60]，对于列入新污染物行列中的微塑料，EPS也可以促进微塑料(microplastics, MPs)的沉积，一旦MPs进入水生系统，它们就会被微藻分泌的EPS形成的生物膜所定殖，加快MPs向沉积物的迁移从而达到去除MPs的作用，因此，EPS的存在对处理悬浮颗粒、去除污水中的有机物及提高出水水质，都有很重要的意义[49]。
4 EPS对微藻生物絮凝的影响由于微藻细胞密度低，微藻细胞从处理后的废水中分离成为微藻废水处理过程中的一个瓶颈，藻类的聚集和絮体结构也会在很大程度上影响藻类的收获效率[61-63]。Lavoie等[61]在斜生栅藻是自动絮凝还是生物絮凝的研究中首次报道了微藻的生物絮凝，藻类的生物絮凝是利用藻类及其胞外聚合物诱导颗粒进行聚集的。Guo等[63]研究四尾栅藻(Scenedesmus quadricanda)絮凝作用及其机理时发现，如果藻类细胞周围没有EPS，即使存在絮凝剂也无法絮凝[62]。Guo等[63]在对自絮凝微藻Scenedesmus obliquus AS-6-1的胞外聚合物进行表征时发现，微藻细胞壁中含有葡萄糖、甘露糖、半乳糖、鼠李糖和果糖，其摩尔比为8:5:3:2:1，因为其胞外多糖的特殊含量和组成，对各种自由悬浮的微藻细胞产生强烈的生物絮凝作用，充分显示了胞外聚合物中的多糖对于生物絮凝的重要作用。胞外多糖中的蛋白质和DNA含量对微生物聚集体的沉降性有更显著的影响，并且藻类的生物絮凝非常依赖于藻类的自发聚集，因为藻类会分泌EPS并在废水环境中与细菌分泌的EPS产生桥接效应，从而形成生物絮凝剂进行絮凝[64]。生物絮凝剂的效果也取决于沉降的微藻种类，以及微藻产生的EPS中各组分的含量和成分[64]。紧密结合的EPS是EPS的主要成分，其含量会随着预处理时间的增加而增加，从而提高了悬浮物浓度，而过多松散结合的EPS对絮凝会产生负面影响，减少松散结合的EPS会提高生物量回收率。
微藻采收通常采用化学絮凝法，如三氯化铁及聚合氯化铝对小球藻的采收率均达到90%以上[65]，但是化学絮凝剂因存在化学试剂残留而导致二次污染等问题，影响到微藻油脂的提取及生物柴油的制备。然而生物絮凝剂易被微生物降解，安全性高，适应当代可持续发展的理念，并且微藻采集和下游加工应作为一个整体考虑[66]。EPS作为絮凝剂絮凝采收微藻，其絮凝机理如图 4所示，因此，深入研究藻类EPS基质的形成和特性，将有助于了解藻类的生物絮凝和聚集，从而促进藻类生物能源在污水处理等方面的应用及推广[43]。
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| 图 4 微藻及其EPS的絮凝机理 Figure 4 Flocculation mechanism of microalgae and the EPS. |
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1) EPS主要由多糖和蛋白质组成，是具有高度多样性化学成分和结构的大分子物质。EPS的产生同时受到多种因素的影响：生物因素主要是指微藻种类及生长阶段；而非生物因素主要包括光照、营养盐、温度、pH等。另外，各种影响因素之间存在着复杂的耦合关系。
2) EPS作为藻细胞的保护层，可使藻细胞免受外界恶劣环境的影响，并可以在营养物质缺乏时为藻类提供碳源和能量。
3) 藻类应用于废水处理时，对营养物质的吸收被认为是藻类去除营养盐的主要机制。EPS的存在可以加速产生和释放胞外水解酶，有利于藻际共生环境中大分子物质的吸收与消耗。此外，EPS能与重金属形成络合物从而提高污水处理效率。
4) EPS具有的丰富官能团可与外部有机、无机化合物结合形成絮体，有效促进藻细胞絮凝沉降。EPS作为生物絮凝剂，因其无毒且可生物降解，能显著提高收获后藻类生物质的安全性。
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