随着现代农业的发展，作物的生态种植逐步受到重视。在现代农业实践中，长期施用化肥和农药造成的土壤板结、土壤盐碱化、重金属污染、土壤微生物多样性破坏等诸多问题日益加剧，这给环境安全和食品安全造成了巨大的威胁^[1]。植物根际作为植物与土壤进行物质和能量交换的直接界面，是微生物活动最活跃的区域。近年来，根际微生物组的巨大潜力在相关研究中得到了证实。与农作物相依相生的微生物组对农作物生长发育、健康状况、产量和品质至关重要，也是调节农作物与生物和非生物环境相互作用的重要因素^[2-3]。根际微生物组作为农作物的第二基因组，是土壤-植物系统中生源要素、微量营养素迁移转化的引擎，土壤中有机质的分解与积累，氮素转化，磷、钾、铁、锌等营养素的释放，供给植物营养以刺激植物的生长，以及抑制病菌和改良土壤等过程无不与微生物的活动密切相关^[4-5]。最新的研究表明，农作物的生理健康状况不仅依赖于农作物与微生物组之间的相互作用，同时也依赖于微生物组成员自身之间的信号传递及代谢相互作用^[6-7]。农作物的表型及最终的适应性与根际微生物密切相关。根际微生物通过调节对养分的利用率^[8]或产生植物生长调节物质^[9-10]等直接或间接对农作物产生有益或有害的影响^[11-12]。同时，农作物也可以通过分泌各种代谢产物来影响根际微生物，农作物的代谢产物与根际微生物之间的相互作用在一定程度上也会影响农作物的生理状况^[13-14]。

一般来说，绝大多数农作物都生长在非常复杂的土壤环境中，在植物的根际区域存在着大量微生物。根据这些微生物对农作物的作用可以将其分为有益菌、有害菌及中性菌三大类^[15]。在植物根际区域的微生物中，大约有2%−5%的微生物菌群(又称植物根际促生菌，plant growth-promoting rhizobacteria, PGPR)对植物的生长和健康状况有直接或间接的促进作用^[15-17]。近年来，研究人员对PGPR调控植物根系发育^[18]、耐盐促生^[19]、溶磷促生^[20]的分子机制进行了综述。截至目前，该领域获得的方法和结果对PGPR在重要农作物中的研究提供了技术支撑，PGPR研究为发展绿色健康农业提供了有效手段，但对于PGPR-植物互作的机理有待深入研究。

本文系统分析PGPR对宿主植物氮、磷、铁等重要元素营养吸收方面的功能，全面解析根际微生物的促生机制、根际微生物与农作物的互作及其在农业实践中的应用，以期为健康农业的发展提供全新的角度，并对该领域最新发展趋势进行展望。

1 根际微生物促生机制

微生物对农作物产生的影响是多样的，一方面，微生物能通过调节养分利用率、分泌生长调节物质直接对农作物产生有益影响；另一方面，微生物可通过招募有益微生物、抑制病原菌、降解污染物等间接对农作物产生有利影响。

1.1 直接促进

1.1.1 调节养分利用率

土壤中含有丰富的植物生长所必需的营养物质，但绝大部分以不易被植物直接吸收利用的形式存在。磷、钾、氮对植物的生长发育起着至关重要的作用，但是土壤中以能被植物直接吸收利用形式存在的磷、钾、氮只占很小一部分。大多数根际微生物具有溶磷、解钾、固氮等生理功能，其通过某些途径释放出可溶性钾、磷供作物吸收利用，也可以通过将空气中的N₂转化为NH₃以满足农作物对氮的需求，从而提高农作物对营养成分的吸收利用，促进农作物的生长发育^[21-22]。

1) 溶磷作用

微生物溶磷是一个较为复杂的过程，不同菌株的溶磷机制也不尽相同。如图 1所示，微生物可通过NH₄⁺的同化作用释放质子，降低土壤pH，从而促进磷的溶解；通过呼吸作用产生的CO₂降低环境pH，促进磷的溶解；溶磷菌释放H₂S与Fe-P发生交换反应，释放出磷酸根离子^{[15, 23-24]}。刘辉等^[25]对荧光假单胞菌的溶磷机制进行了探究，认为在对荧光假单胞菌菌株JW-JS1进行发酵培养的过程中，该菌株能分泌5种有机酸如草酸、酒石酸等，其中草酸在溶磷过程中发挥着重要的作用。草酸属共轭酸，能与土壤中的Ca²⁺、Fe³⁺、Al³⁺螯合，释放出与这些阳离子结合的磷酸根，从而提高有效磷的含量^[24]。孙玉等^[26]从西藏黄花草木樨中分离出2株溶磷菌RBX-7、RBX-10，这2株菌可以将难溶磷转化为有效磷，提高有效磷的利用率，从而促进黄花草木樨的生长发育。da Silva等^[27]研究发现，假单胞菌11.LB15和1.LB34对磷酸盐具有增溶作用，其今后在农业领域的应用具有广泛的前景，并且有助于减少化肥的施用。

2) 解钾作用

植物对钾的吸收利用直接影响其生长发育，但土壤中能被植物自身直接利用的钾非常有限。根际微生物可以通过自身的生命活动提高土壤中可利用的钾含量，进而对作物产生有利影响。如图 2所示，解钾菌的解钾机制主要包括酸解作用、产生胞外多糖、解钾菌的吸附作用、晶格结构及多因素协同作用^[28-29]等。解钾菌在代谢过程中产生的胞外多糖与矿物形成复合体，复合体通过离子键、氢键和共价键作用对有机酸和无机离子产生吸附作用，导致其微区域发生变化，从而释放出矿物中的K⁺；胞外多糖也会吸附SiO₂，影响矿物溶解和结晶的动态平衡，从而促进K⁺的释放^[28]。解钾菌产生的有机酸可结合质子降低土壤的pH，对矿物表面产生剥离作用，提高K⁺的溶解度^[30]。解钾菌菌丝的生长会通过破坏矿物晶格的层间结构促使K⁺的释放^[30-31]。闫华晓等^[32]从不同土壤中筛选出了硅酸盐细菌，对其中的高效菌株DMS3进行发酵并用其发酵液浇灌绿豆，结果发现该菌具有较高的解钾能力，并能促进绿豆的生长，产生该现象的原因是硅酸盐细菌在液体培养过程中产生了某些促进绿豆生长的物质。盛下放等^[28]对硅酸盐细菌NBT菌株进行了研究，在摇瓶发酵实验中发现NBT菌株发酵液中含有大量的氨基酸、有机酸、荚膜多糖，而且三者均能通过酸溶和络合作用对钾长石进行分解。胡婕等^[29]研究表明，黑曲霉对含钾矿物中的钾具有降解作用，该作用是通过黑曲霉分泌的多糖、蛋白质、有机酸等协同作用实现的。宋聪等^[33]从土壤中筛选到一株高效解钾菌32-2，发现利用该菌的发酵液浇灌黄瓜苗后黄瓜的产量增加了8.5%，其品质(可溶性固形物含量、维生素C等)也有了很大的提升。

3) 固氮作用

固氮菌作为一种被广泛报道的根际促生菌，其固氮能力在维持生态环境氮元素平衡中发挥着至关重要的作用，同时也是在植物生长过程中氮元素的重要输入途径。如图 3所示，根际促生菌固氮是通过固氮系统完成的，固氮系统中含有一种特殊的蛋白质——固氮酶，固氮菌利用固氮酶的催化作用，在ATP和电子的参与下，空气中N₂的三价键被破坏，将其还原为NH₃和H₂^[15]。固氮系统是由nifDK编码的钼铁蛋白和由nifH编码的铁蛋白两部分组成，这2种蛋白形成固氮复合物后才具有催化N₂还原为NH₃的功能^[15]。谢显秋^[34]将4株固氮菌进行单一及组合处理蔗地土壤，研究发现接种菌株可以改善甘蔗根际土壤环境，其中菌株DX120E能影响甘蔗氨基酸代谢通路，促进甘蔗的生长，这为不同菌属内生固氮菌在甘蔗促生中的应用和揭示内生固氮菌对甘蔗的促生机制等方面提供了理论依据。靳海洋等^[35]、段赛菲等^[36]通过对褐球固氮菌的培养特性和接种效果初步研究发现，该菌株具有较强固氮、促生潜力，具有潜在的开发应用价值，可为研究利用生物固氮提供微生物资源。

1.1.2 分泌生长调节物质

某些微生物可以分泌一些植物生长调节物质，如植物激素、酶等，这些激素和酶通过调节植物的生长代谢作用于植物，对其生长发育起到促进作用。

1) IAA和ACC脱氨酶

如图 4所示，微生物利用色氨酸合成吲哚乙酸(indole-3-acetic acid, IAA)，一方面，IAA可吸附在植物或根表面，或与植物本身产生的IAA共同作用于植物，直接促进植物的生长发育；另一方面，IAA也可诱导1-氨基环丙烷-1-羧酸(1-amino-1-cyclopropanecarboxylic acid, ACC)合成酶的活性，促进ACC在植物体内含量的增加。某些微生物可产生ACC脱氨酶，在ACC脱氨酶的作用下，从植物种子或根系渗出的ACC可被分解为能给微生物的生长、繁殖提供碳源和氮源的氨和α-丁酮酸，同时减少ACC的积累，从而导致植物体中乙烯含量的减少，促进植物根的伸长。

漫静等^[37]对从不同地区羊草根际分离的微生物进行了研究，发现其中39株菌具有分泌IAA的能力；60株菌具有分泌ACC脱氨酶的能力，这些ACC脱氨酶通过抑制植物体内乙烯含量和为植物提供氮源促进植物生长^[38]。Bhojiya等^[39]研究表明，铜绿假单胞菌HMR1具有产IAA的能力，对植物促生特性有较高潜力。李福艳等^[40]研究表明，芽孢杆菌YC9L、YC3172和YC5064具有高效分泌IAA的能力，而且其对玉米、生菜具有良好的促生作用。Han等^[41]研究表明，产ACC脱氨酶的吡咯伯克霍尔德氏菌P10可通过产生IAA、铁载体等促进植物生长并增强非生物胁迫耐受性。Sangeeta等^[42]研究发现，恶臭假单胞菌CO1和拟蕈状芽孢杆菌CO8可产生ACC脱氨酶，将其联合使用可使菜豆在盐胁迫下的光合叶绿素浓度、相对含水量和膜稳定性指数分别显著提高约100%、85%和40%，从而显著促进菜豆的生长。

2) 赤霉素

赤霉素(gibberellin, GA)是一种天然的植物生长调节剂，参与许多植物生长发育等多个生物学过程。如赤霉素处理可有效缩短山芹的萌芽时间，提高种子的萌发率，促进植物生长，以及提高作物产量和品质等^[43]。Liu等^[44]研究发现，分离自水稻根际土壤的3株芽孢杆菌(DD-2、DD-3和DD-4)通过20多种机制促进植物生长，其中最突出的是产生有价值的代谢物(如赤霉素)，并通过盆栽试验验证了这3株菌均能促进水稻幼苗的生长。Kang等^[45]研究发现，接种沙雷氏菌PEJ1011的辣椒在正常和低温条件生长均含有较高的内源GA含量，而且为了调节冷胁迫，PGPR的有益结合上调了辣椒植物内源脱落酸水平，同时降低了内源茉莉酸和水杨酸的含量，即产GA的沙雷氏菌PEJ1011显著改善了辣椒的生长特性，同时减轻了5 ℃低温胁迫下对辣椒的有害影响。

3) 脱落酸

脱落酸(abscisic acid, ABA)是一种植物生长和代谢活性抑制剂，在植物种子的萌发等方面发挥着非常重要的作用，也是缓解非生物和生物胁迫及促进植物生长的重要因素。据报道，某些PGPR能自身合成ABA并促进植物生长发育。例如，Zubair等^[46]研究发现，嗜冷芽孢杆菌CJCL2和RJGP41能够正向调节ABA等植物激素的表达，从而显著改善植物在冷胁迫下的生长；Wang等^[47]研究发现，解淀粉芽孢杆菌54可通过脱落酸调节途径诱导气孔关闭、上调压力响应基因(如lea、tdi65和ltpg2)的表达水平来提高番茄植物耐旱的能力；Vaishnav等^[48]研究发现，通过接种假单胞菌可显著提高大豆植物脱落酸等激素水平，同时降低乙烯水平，从而增强大豆对干旱胁迫的耐受性。这些研究表明，PGPR对维持植物ABA的水平、缓解胁迫条件下植物的正常生长起着重要作用。

1.1.3 产生铁载体

对三价铁具有很高的特异性亲和力的低分子量有机螯合剂可以吸附环境中的铁元素，并使元素可用于微生物细胞和/或植物宿主。铁是植物生命活动所必需的微量元素之一，作为参与细胞基本过程的物质，铁对植物的生长发育起着至关重要的作用。铁在自然界中以难被植物吸收利用的形式存在，某些微生物能产生铁载体，铁载体与Fe³⁺特异性螯合成螯合物而提高有效铁的含量，进而促进植物对铁的吸收利用；同时，在铁载体作用下，微生物与存在于根周围的病原菌竞争铁，使病原菌的生长因得不到足够的铁而受到抑制^[49-50]。

孙玉等^[26]发现，菌株RBX-7和RBX-10能通过产铁载体促进植物生长；雷平等^[51]研究表明，对辣椒施用具有产铁载体能力的辣椒内生细菌PEB40后，辣椒的产量、株高等指标相较于对照组有明显的优势，说明该菌对辣椒有明显的促生效果；Ghazy等^[52]研究发现，枯草芽孢杆菌MF497446和韩国假单胞菌MG209738具有较高的产铁载体活性，田间试验发现，经2种菌处理后，玉米的过氧化氢酶(catalase, CAT)、过氧化物酶(peroxidase, POD)和多酚氧化酶(polyphenol oxidase, PPO)活性及总叶绿素和类胡萝卜素含量比对照显著增加，同时观察到玉米茎中减少感染和增加围绕维管束的硬化鞘层厚度的效果最高，即玉米产量的生理生化参数显著增加。

1.2 间接促生

1.2.1 招募有益微生物

各种微生物对农作物都有特定的功能，但影响农作物生长和健康的因素总是微生物群落及其相互作用。Berendsen等^[53]提出在受病原菌或害虫攻击时，植物根际可通过分泌生物活性分子招募有益微生物，改变土壤微生物群落的结构和组成，从而促进植物生长并增强微生物活性以抑制有害因素对植物的侵害^[54]。Xiong等^[55]研究发现，在盐胁迫下，盐生植物幼苗可以从根际招募有益细菌，招募的弯曲芽孢杆菌KLBMP 4941通过复杂的植物生理调节机制在盐分胁迫下引发促生效应，帮助宿主抵抗盐胁迫。张志英^[56]研究发现，大豆根系分泌的碳水化合物、黄酮类物质、萜类物质等化合物主要通过影响根际细菌的“组建”选择招募微生物，通过影响根际细菌的“稳定”，促进大豆对营养元素的吸收及对有害因素的抵抗。

植物在生长和发育的过程中会根据不同的生存环境分泌低分子化合物(有机酸、氨基酸、酚酸类、酚类化合物等)和高分子化合物(蛋白质、核酸、多糖等)，其中某些特定的化合物可以作为信号分子调控根际微生物的活性，是植物-微生物根际串扰的主要调控因子。研究表明，根系分泌物会诱导微生物向渗出物移动，以招募有益微生物从而减少微生物病原体对植物的损害，或促进植物对养分的吸收利用^[57]。关于微生物招募的报道有很多，但对微生物招募机制的报道却较少。

Song等^[58]研究发现，假单胞菌中的FER受体激酶通过ROP2依赖的NADPH氧化酶活性调节根活性氧的产生来控制假单胞菌的丰度；同时，通过招募有益的假单胞菌来保护FER是植物在面对病原体攻击时招募有益微生物群的一种方式。Feng等^[59]在菌株SQR9根系分泌物中鉴定出44种化合物，其中39种作为引诱剂招募SQR9在根际定殖。Liu等^[60]在研究PGPR对油菜的生理生态特性的影响时发现，接种球形红假单胞菌显著增加了Proteobacteria sp.和Bacteroidetes sp.的相对丰度，接种解淀粉芽孢杆菌显著增加了Pseudomonadaceae sp.和Rhizobiaceae sp.的相对丰度，通过网络分析证明Pseudomonas sp.和Flavobacterium sp.在球形红假单胞菌和解淀粉芽孢杆菌处理组油菜的最后生长阶段的细菌相互作用中起到关键作用；接种嗜根寡养单胞菌可以招募固氮菌、蓝细菌和放线菌的成员，其丰度与接种量呈正相关，并通过促进氨化促进有机氮向无机氮的转化。

1.2.2 抑制病原菌

植物病原菌是植物健康生长的一大障碍，解决这一障碍对植物健康至关重要。研究发现，某些微生物对病原微生物有明显的抑制作用，从而能保障植物健康^[61]。微生物主要通过竞争、拮抗、诱导系统抗性、溶菌作用等途径抑制病原菌。竞争是指有益微生物通过与病原菌争夺营养物质(如Fe³⁺)从而阻止病原菌的生长繁殖，或占据病原菌的生存位点，防止病原菌浸染植物。拮抗是指一些有益微生物通过产生一些能抑制病原菌生长的抗菌物质从而抑制其正常的生长繁殖，这些物质包括抗生素、酶类物质、挥发性物质等^[52]。某些微生物可分泌一些诱导物质，这些物质诱导植物产生一些抗病的反应(如产生结构抗性、物理屏障和生理生化变化等)，提高植物的抗病能力，从而抑制病原菌。溶菌作用主要指有益菌通过产生具有细胞壁降解活性的抑菌酶(如几丁质酶、蛋白酶等)溶解病原菌细胞，导致病原菌死亡^[62]。

如表 1所示，PGPR可以通过多种作用方式有效控制植物病害。目前国内外已有多株PGPR作为生防菌剂获得商品化生产。Khoury等^[61]从黎巴嫩的2个地区采集的土壤中分离出273株菌，其中92株有效抑制了扩展青霉，87株有效抑制了灰葡萄孢，有效减轻了病原菌对采前和采后苹果的伤害。王璐瑶^[63]研究表明，解淀粉芽胞杆菌B1619能通过产生抑菌酶纤维素酶、蛋白酶和嗜铁素抑制病原菌的生长。Rahman等^[67]研究表明，枯草芽孢杆菌对番茄枯萎病有较好的作用，并且能有效提高番茄产量，具有较大的应用潜力。Ghazy等^[52]利用双重培养技术测试了6种细菌菌株对玉米小斑病菌的拮抗活性，结果发现枯草芽孢杆菌和韩国假单胞菌通过产生水解酶、抗生素或其他一些次生代谢物等具有抗真菌活性的物质抑制玉米小斑病菌菌丝体生长，使玉米小斑病菌的生长减少了4.36 cm和4.26 cm，与其他测试菌株相比分别减少了51.55%和52.66%。陈爽^[62]研究发现，贝莱斯芽孢杆菌WC3-3、芽孢杆菌MM2-24和MY4-25可分泌蛋白酶、纤维素酶及嗜铁素，溶解致病菌的细胞壁，从而对其进行防御；这3株菌也可以引起PPO、POD、CAT活性显著变化；盆栽试验表明用WC3-3、MM2-24和MY4-25处理24 h后接种致病菌离体防效分别为83.33%、58.33%和66.67%，盆栽防效分别为48.28%、34.78%和30.30%。这些研究为PGPR在农业生产中的应用提供了技术支撑。

1.2.3 改良土壤

植物通常生长在非常复杂的土壤环境中，但也可能存在一些对植物生长不利的无机及有机污染物。通过一定的手段降解土壤中的污染物从而减轻污染物对植物的伤害已成为解决植物健康的重要措施。郝益民^[82]研究发现，紫茉莉和黑麦草根际微生物能通过表达降解基因nahAc降解土壤中多环芳烃污染物；韦学敏^[83]研究发现，微生物菌剂的施用可显著增加具有重金属生物修复潜力的微生物及具有有机污染物降解能力微生物的丰度，从而减少了重金属Pb、Cd等在丹参药材中的积累，提高了丹参品质；江龙飞^[84]研究发现，香薷根际微生物中存在一些有机物降解菌，对复合污染土壤有一定的修复潜力；Ambust等^[85]研究发现，假单胞菌SA3可产生生物表面活性剂，生物表面活性剂通过形成提高降解速率的乳液来增强细菌对石油的疏水性，也可通过降解有机化合物来提高植物对污染物的免疫力，还可以有效地缓解植物生长发育后的压力从而发挥修复能力；玉米发芽实验表明，SA3处理可以有效地处理石油污染土壤，提高玉米植株的化学成分和生长参数。

1.2.4 缓解非生物胁迫

植物在整个生命周期中面临着干旱、盐分、寒冷和高温等各种各样的环境压力，这也是植物面临的主要非生物胁迫。这种非生物胁迫通过多种方式影响植物的形态、生理和生化等多种属性，可能会对作物产量造成巨大的损失。有研究证明PGPR通过影响生化(抗氧化系统)和生理(光合属性)系统来保护作物免受非生物胁迫^[86]。大多数微生物通过生物膜与生物和非生物表面相关联。先前的研究表明，PGPR生物膜的形成在保护植物免受非生物和生物胁迫方面起着至关重要的作用^[47]。PGPR经常存在于根际并在植物根部形成生物膜状结构以对抗压力。Ansari等^[86]研究表明，接种产氮假单胞菌FAP5的小麦植株在干旱胁迫下生长，其生长属性、光合色素效率、抗氧化酶活性和其他生理属性均有显著改善；在干旱胁迫条件下，FAP5的生物膜发育显著增强，并且通过活菌计数和扫描电子显微镜证实该菌株可在根部定殖，进而有效缓解小麦植株的干旱胁迫。Ansari等^[87]研究发现，在盐胁迫条件下，接种短小芽孢杆菌FAB10的小麦，其生长参数及其他与光合作用、蒸腾作用和植物组织中脯氨酸含量有关的生化特性，均比未接种的小麦有显著改善，表明接种FAB10有助于缓解小麦植株的NaCl胁迫。上述研究表明，PGPR是一种有效缓解非生物胁迫的途径，将PGPR引入农业生产中，合理施用PGPR对于解决当下非生物胁迫带给农业的威胁提供了新思路。

2 微生物与农作物互作

如图 5所示，微生物与农作物之间的互作较为复杂。一方面，根通过分泌一些代谢物培养出各种各样的微生物，形成了根茎层的微生物群落；另一方面，这些微生物群落也会通过自身的代谢活动作用于植物本身，引起植物自身生理状况和应激能力的变化^{[14, 88-89]}。

2.1 植物根系分泌物对根际微生物的影响

植物分泌的代谢物可调节植物根茎区域的微生物群落，一方面，根系分泌物会诱导微生物向渗出物移动，以招募有益微生物促进植物生长和缓解生态压力；或刺激已有的细菌对其他微生物及线虫等假体腔动物的生物防治和竞争优势，以减少微生物病原体对植物的损害，并增强植物对养分的吸收利用；另一方面，植物根系分泌物中的异黄酮等会对根系有益菌的聚集产生抑制作用，从而对植物产生不利的影响^{[57, 90-92]}。

2.1.1 有利影响

根系分泌物能刺激细胞外酶，如蛋白酶、水解酶等的产生，这些酶是植物和微生物组有用的工具，可以降解复杂的有机物质并用于植物和微生物的营养吸收^[93]。已知根系分泌物通过质子(H⁺)释放引起的酸化或形成有机/氨基酸-金属/矿物复合物、根际酶的电子转移(例如氧化还原反应)，间接刺激根际微生物活动(生长、繁殖)来增强金属和营养物质的流动性，从而提高植物修复效率^[94]。Xiong等^[55]研究表明，植物根系分泌的有机酸(如硬脂酸、棕榈酸、棕榈烯酸和油酸等)能通过促进细菌的生长、趋化性和定殖招募有益微生物，招募的弯曲芽孢杆菌KLBMP 4941可促进叶绿素的积累，增强光合作用，增加渗透调节剂含量，增强类黄酮和抗氧化酶，调节Na⁺/K⁺稳态，帮助宿主改善盐胁迫损伤。Feng等^[59]从经过充分研究的PGPR菌株SQR9的98种根系分泌物的测试成分中鉴定出39种化学引诱剂和5种化学驱虫剂，包括氨基酸、有机酸和糖，基因互补、趋化性测定和等温滴定量热分析表明，McpA主要负责感知有机酸和氨基酸，而McpC主要负责氨基酸，这2种化学感受器在SQR9的根际趋化性中起重要作用。Liu等^[95]研究发现，黄瓜根系分泌物中的d-半乳糖对贝莱斯芽孢杆菌SQR9有较强的引诱作用，增强了SQR9的根定殖，还能显著增强SQR9的生物膜形成，说明d-半乳糖是植物与SQR9相互作用的重要信号。

2.1.2 不利影响

植物根系分泌物具有两面性，某些根系分泌物会对植物本身及其生长环境中的微生物产生不良影响，也可促进病原菌的生长发育。谢奎忠^[96]研究发现，连作马铃薯根系分泌物中的苹果酸和棕榈酸对马铃薯生长表现出自毒作用，并且能显著增强尖孢镰孢菌的发育并加重马铃薯枯萎病发生；盆栽试验表明，在浓度0.05−0.50 mmol/L范围内，马铃薯枯萎病的发病级别和病情指数随浓度的增加显著提高；吕慧芳^[97]研究发现，对羟基苯甲酸、阿魏酸和肉桂酸能提高西瓜尖孢镰刀菌的产孢量、促进孢子萌发和菌丝生长，而且表现出剂量效应；Okutani等^[14]研究发现，大豆根系分泌的异黄酮会对大豆根系区域微生物的聚集产生抑制作用；张风革^[98]研究发现，黄瓜根系分泌的酚酸类化合物(如没食子酸、对羟基苯甲酸、香草酸等)可促进病原菌尖孢镰刀菌孢子的萌发，从而使黄瓜感染病原菌；杨瑞秀^[99]研究发现，甜瓜根系分泌的阿魏酸、苯甲酸和肉桂酸对尖孢镰孢菌致病力有促进作用，同时使细菌种群多样性明显下降，从而对甜瓜的生长产生不利影响。

2.2 根际微生物对农作物的影响

植物的根系为土壤中部分微生物的传播提供了有利的生态环境，同时，这些微生物利用与根系定殖相关的基因，通过操控养分获取、信号传导、其他微生物的生长等方式影响植物根系。细菌可通过分泌果胶酶和纤维素酶降解植物细胞壁，促进细菌在植物细胞间隙的迁徙，从而在植物细胞间隙定殖^[100]。微生物在根际的定殖受多种因素的影响，如营养条件、环境条件等，对于根际定殖的微生物，植物根系分泌物是主要的营养来源^[49]。人们认为微生物成功定殖是PGPR对植物造成影响的基础，而趋化性是PGPR在植物根际定殖的先决条件，形成生物膜是PGPR有效定殖在植物根部的关键步骤。根定殖是由PGPR高效利用碳源和形成生物膜的能力促成的，细菌在植物根部建立生物膜后会分泌代谢物，增加有益菌(如假单胞菌)的丰度。通过形成紧密相关的生物膜，它们共享细胞外基质和必需代谢物，从而增加它们在根际的适应性，成功定殖的微生物通过根系对植物产生各种各样的影响。

3 微生物在农业实践中的应用

随着科技的发展和社会的进步，以及人民生活水平的不断提高，对粮食的需求也大幅增加。因此，人们开始施用一些化学肥料、农药来提高农作物的产量和质量，以满足对农作物的产量和质量的高需求。一方面，化学肥料具有快速提高农作物产量的特点；另一方面，长期施用化学肥料会破坏土壤微生物的多样性并影响微生物总量、改变或削弱微生物群落的生物功能、破坏农作物与微生物或者微生物与微生物之间的有益关系^[4]。因此，人们为了改善长期施用化学肥料、农药而产生的负面影响，同时提高农作物产量和质量，开发了微生物菌剂和微生物肥料。将微生物菌剂应用于农业实践是该领域学者研究的热点，实践证明，微生物菌剂在农业中的应用不仅有利于农作物产量和品质改善，同时也能改善土壤环境，解决长期施用化肥而产生的弊端。

目前，微生物菌剂在农业、污染物降解、堆肥等领域都得到了普遍的应用。应用于农业的PGRP通过多种途径从多方面改善农作物及其生长环境。Chen等^[101]研究表明，对小麦施用菌剂后小麦产量和土壤中可用氮含量均显著增加，表明微生物菌剂的施用可以促进作物生长和改善土壤环境；Sarabia等^[102]研究了根际酵母对植物生长的促进特性及其对玉米农田生态系统土壤特性和作物周期的响应，结果发现根际酵母能改善玉米植株的枝条和根系生长，还能保持植株健康并增加土壤肥力；Zhai等^[103]研究发现，有机肥料和微生物菌剂的联合使用能有效增加烟草的株高、叶片数、根粗等农艺性状，对土壤性质及微生物数量也起到明显的改善作用；吕金岭等^[104]以酸化黄褐土农田土壤为研究对象，开展桶栽玉米试验，对其进行不施肥、施用化肥、施用微生物菌剂(高、中、低)处理，结果发现微生物菌剂处理组玉米的光合生理指标显著提高，而且在收获玉米后土壤pH、有机质含量及交换性钠、钾、镁等均显著提升，表明微生物菌剂有利于玉米的生长，也改善了黄褐土农田土壤的酸化问题；Shen等^[105]研究发现，经微生物菌剂处理的玉米根系多胺、有机酸、醛类等含量显著增加，多胺在植物发育和生长过程中调节了多种生物过程，包括根生长、细胞分裂和基因表达，增强了植物对酸和干旱胁迫的抗性，调节根系，促进茎部发育；有机酸参与调节植物生长发育的多个过程；苯乙醛由于其挥发性，易转化为苯乙醇和苯乙酸，从而增加了调节植物生长的生物活性；Ghazy等^[52]研究发现，用枯草芽孢杆菌处理玉米植株能显著提高其抗氧化酶活性(CAT、POD和PPO)以及总叶绿素和类胡萝卜素含量。

Shah等^[106]研究发现，用芽孢杆菌处理番茄能提高番茄种子的发芽率、幼苗活力指数和株高、根长、鲜重等生长参数；蒯佳琳等^[107]通过对莴笋施用微生物菌剂发现，相较于施用化学肥料，莴笋的VC含量、可溶性蛋白质含量及其产量均有显著提高，表明微生物菌剂具有较好地提高农作物产量和品质的效果；Shen等^[105]研究发现，柠檬酸杆菌M16和安全芽孢杆菌M44的组合在3种微生物处理中对玉米幼苗的促生效果最好；Xiong等^[55]研究发现，接种KLBMP 4941可促进盐生植物(柠檬)叶绿素的积累，从而增强光合作用，增加渗透调节剂含量，增强黄酮类和抗氧化酶活性，并调节Na⁺/K⁺稳态，帮助宿主改善盐分胁迫损害；Cocetta等^[108]对鲜切罗曼生菜的研究发现，在种植鲜切罗曼生菜期间，对其施用微生物菌剂有助于维持保质期叶片的营养和口感等，表明接种微生物菌剂有效抑制了某些病原菌的生长繁殖。根际促生菌在农业中应用较广泛，其中应用最多的是芽孢杆菌，目前PGPR在农业中的应用情况如表 2所示，这些研究有利于深入了解根际促生菌，为使用PGPR作为化学肥料和农药的替代品提供了参考。

4 展望

PGPR的定殖是影响其田间效果的重要因素，也是研究者们关注的焦点之一。PGPR通过趋化性和运动性感知植物根系分泌物并向根际迁移，再通过形成生物被膜进行定殖^[1]。研究者们通过荧光标记法跟踪目标菌株，再利用共聚焦激光扫描显微镜观察根定殖^[89]，或直接通过活菌计数法判断PGPR在植物根际的定殖情况^[47]。近年来，关于PGPR在植物根际的定殖机理已取得了部分进展，但由于植物根际的差异性、生长环境的复杂性，PGPR在实际中的应用效果并不理想。植物根系分泌物和PGPR分泌物作为PGPR在植物根部定殖的“信使”，种类繁多、数量微小、变化多样，难以被准确检测到，使得解析PGPR在植物根际的定殖异常复杂，给该领域的研究带来了巨大挑战。因此，利用基因工程、宏基因组、转录组和代谢组等方法深入探索PGPR的定殖机制，积极推进PGPR的应用，将在农业生产中起到举足轻重的作用。

我国是农业大国，对微生物肥料的需求量巨大，但目前我国成功应用于农业实践的肥料规模较小，可用种类较为局限，严重阻碍了农业可持续发展。为了解决过度使用化肥带来的作物产量、质量下降等问题，迫切需要一种对环境友好、无害和可持续的解决办法。PGPR因其兼具促生和生防的功能而受到广泛关注。不同PGPR功效各不相同，研究表明，多种PGPR协同施用强化了应用效果，增加了生物多样性^[15]。尽管如此，PGPR目前在农业生产中还存在一些问题。许多PGPR在高接种率的可控条件下产生了良好的效益，但PGPR的田间应用效果随气候、土壤类型和其他环境因素而变化，将实验阶段效果良好的PGPR应用于田间时使用效果和稳定性较差，这可能是由于田间土壤环境相对复杂^[119]，不利于实验菌种充分发挥作用。因此，需要进一步的研究来了解环境因素(如土壤类型、养分水平和环境胁迫等)对PGPR的影响，探索PGPR在复杂环境中的生长规律，强化PGPR在复杂环境中的适应性。此外，了解PGPR在复杂的田间环境下赋予寄主的效益和本地微生物群落如何与引入的PGPR相互作用，以期为有效利用PGPR以充分发挥作用提供重要见解。今后，需要科研工作者在PGRP探索中利用更多新技术，并挖掘更多PGPR相关信息，以推进PGPR的潜在应用。随着科学技术水平的不断提高，以及农业可持续发展的倡议下，充分利用PGPR的有益特性，开发安全、持续、环保的新型生物菌剂势在必行。